Ludzie i demony to dwie strony tej samej monety, tak jak Assiah i Gehenna są ich odpowiednimi światami. Jedynym sposobem na podróżowanie między tymi krainami jest posiadanie, podobnie jak w opowieściach o duchach. Jednak Szatan, władca Gehenny, nie może znaleźć odpowiedniego gospodarza do posiadania i dlatego pozostaje uwięziony w swoim świecie. W desperackiej próbie podboju Assiaha wysyła zamiast siebie swojego syna, mając nadzieję, że ten wyrośnie na naczynie zdolne do posiadania przez króla demonów. Ao no Exorcist śledzi losy Rina Okumury, który wydaje się być zwykłym, nieco kłopotliwym nastolatkiem – to jest, dopóki pewnego dnia nie zostaje zaatakowany przez demony. Jego świat przewraca się do góry nogami, gdy odkrywa, że jest w rzeczywistości synem Szatana i że jego demoniczny ojciec chce, aby wrócił, by razem mogli podbić Assiah. Nie chcąc dołączyć do króla Gehenny, Rin postanawia rozpocząć szkolenie, aby zostać egzorcystą i móc walczyć w obronie Assiaha wraz ze swoim bratem Yukio.