W alternatywnej linii czasowej świat wydaje się osiągnąć pokój. Pozbawiony konfliktów międzynarodowych, wojny toczą się teraz między prywatnymi korporacjami, a nie pokojowymi narodami. Yuuichi Kannami, niedawny przybysz do Obszaru 262, po prostu wykonuje swoje obowiązki jako pilot myśliwski na kontrakt. Jednak im dłużej pozostaje na swojej nowej bazie, tym więcej tajemnic zostaje ujawnionych. The Sky Crawlers przedstawia tę rzeczywistość z perspektywy Kannamiego, gdy próbuje zrozumieć „Kildren”, ludzi zmodyfikowanych genetycznie, aby na zawsze pozostawać nastolatkami z wzmocnionymi refleksami, oraz swojego poprzednika, asa pilota znanego jako „Teacher”. Jednak najbardziej martwi Kannamiego to, jak wszystko to wiąże się z dowódcą bazy, Suitō Kusanagi. Obszar 262 zawiera odpowiedzi, ale prawda ma cenę, której młody pilot może nie być gotów zapłacić.