Życie Kojou Akatsuki jako zwykłego ucznia szkoły średniej w Dzielnicy Demonów na Wyspie Itogami nagle się kończy, gdy przeznaczone spotkanie nadaje mu nadzwyczajne moce wampira. Wkrótce staje się centrum uwagi, gdy okazuje się, że jest czwartym Primogenitorem, niezwykle potężnym wampirem, którego większość uważa za nic więcej niż legendę. Obawiając się destrukcyjnego potencjału Kojou, Organizacja Króla Lwa wysyła uczennicę miecza-szamana, Yukinę Himeragi, aby go monitorowała i, jeśli stanie się zagrożeniem, zabiła chłopaka uważanego za najpotężniejszego wampira na świecie. Zmuszeni do współpracy przez okoliczności, dwójka ta tworzy nieprawdopodobny sojusz, podczas gdy Kojou przyzwyczaja się do swoich zdolności, a obaj starają się chronić miasto przed różnymi pojawiającymi się chaotycznymi siłami.